（南京医科大学附属南京医院（南京市第一医院）心胸外科 江苏 南京 210000）
【摘要】 目的：在评估胸段食管癌喉返神经链淋巴结转移特征的基础上，研究其对患者预后的影响，并由此确定淋巴结的清扫范围。方法：本文研究了我院134名胸段食管癌根治术患者的淋巴结转移情况，通过对各组数据的分析整理，总结淋巴结转移的相关影响因素。结果：左侧喉返神经链的转移率为15.6%，右侧为20.9%，双侧喉返神经链淋巴结转移率为34.3%。影响喉返神经链淋巴结转移的重要因素有：①肿瘤的部位，其喉返神经链淋巴结转移率：胸上段58.8%、胸中段40.0%、胸下段14.3%分（P＜0.01）；②肿瘤的分化程度，其喉返神经链淋巴结转移率：低分化57.1%、中分化36.0%、高分化21.4%（P＜0.05）；③肿瘤的浸润深度，其喉返神经链淋巴结转移率：T4为53.6%、T3为42.6%、T2为16.1%、T1为的7.14%。有喉返神经链淋巴结转移的患者的3年生存率比没有者低（30.4% VS 56.8%，P＜0.05）。结论：为了改善患者预后，减少肿瘤复发，应清扫胸段食管癌患者的双侧喉返神经链淋巴结。
【关键词】 食管癌；喉返神经；淋巴结切除术；转移
【中图分类号】R73 【文献标识码】A 【文章编号】2095-1752（2017）26-0212-02
食管癌是侵袭性很强的肿瘤，且其恶性程度很高，肿瘤的分期和患者的预后由淋巴结的转移情况决定。食管癌淋巴结的转移特点存在着向下、向上和跳跃转移几种。通常双侧喉返神经链淋巴结容易出现转移，然而此处的淋巴结又相对难清扫。因此，评估胸段食管癌双侧喉返神经链淋巴结的转移情况，判断此种转移对患者预后的影响，确定合理有效的淋巴结切除范围显得尤为重要。
1.材料和方法
1.1 临床数据
我们回顾性研究了从2009年1月至2012年12月于我院进行过经右胸行食管癌根治术的134名患者。共有男性85位，女性49位，男女比例1.73。年龄由46至79岁，平均年龄61（±3.9）岁；根据UICC标准（肿瘤位置）：胸上段17例、胸中段75例、胸下段42例；根据UICC肿瘤分期标准：T1期患者14名、T2期患者31名、T3期患者61名、T4期患者28名；肿瘤长度为1～12cm，平均4.3±2.7cm；其中肿瘤长度≤5cm的患者75名，肿瘤长度＞5cm的患者59名；高分化的肿瘤患者56位、中分化50位、低分化28位；所有患者术后病理诊断均判定为鳞状细胞癌。
1.2 资料和方法
此次被研究的患者均为实行了经右胸食管次全切除及三野淋巴结清扫的治疗。由右后外侧切口第5肋间进胸，切除食管，进行纵膈淋巴结的清扫，关胸后则改为平卧位，进行颈部及腹部的淋巴结清扫。
右侧喉返神经链淋巴结的清扫方式为：于气管后方打开纵膈胸膜，分离至右锁骨下动脉处，钝性分离右喉返神经，延气管食管沟走形，直径约为1毫米，待神经暴露清楚后将其周围淋巴结及脂肪组织一一清除。
左侧喉返神经链淋巴结清扫方式为：左侧喉返神经绕过主动脉弓，在气管食管沟上行，游离食管至胸顶处，向后牵拉食管，即可暴露左喉返神经，将其周围淋巴结及脂肪组织一一清除。
所有病人随访周期为3年，胸部及颈部CT明确复发和转移情况每半年复查一次。使用SPSS11.5软件对所有数据进行分析。采用χ2检验，差异有统计学意义（P＜0.05）。
2.结果
134名食管癌患者中，有喉返神经链淋巴结转移患者为46名（34.3%）。总共清扫出喉返神经链淋巴结815枚，其中有转移的为183枚，转移率22.5%。相较之下，右侧喉返神经链的淋巴结转移率（20.9%，28/134）明显高于左侧喉返神经链淋巴结转移率（15.6%，21/134），喉返神经链的淋巴结跳跃转移率为4.4%（6/134）。
胸上段食管癌喉返神经链淋巴结的转移率为58.8%、胸中段（40.0%）、胸下段（14.3%），胸上段明显较高，说明肿瘤的位置，影响喉返神经链淋巴结的转移情况。肿瘤的浸润深度，其喉返神经链淋巴结转移率：T4为53.6%、T3为42.6%、T2为16.1%、T1为的7.14%。T3期和T4期的转移率明显高于T1期和T2期，由此可见，肿瘤浸润越深，喉返神经链的淋巴结转移风险越高。低分化食管癌的喉返神经链淋巴结的转移率为57.1%，中分化为36.0%、高分化为21.4%，低分化明显较高，表明食管癌的分化程度与喉返神经链淋巴结的转移情况高度相关。在本研究中，患者根据肿瘤的长度分为两组（≤5cm和＞5cm）。实验结果证明，喉返神经链淋巴结的转移情况与肿瘤长度无关（见表1）。
在这些食管癌病人中，存在颈部淋巴结转移的，有喉返神经链淋巴结转移的患者为52.2%（24/46），没有喉返神经链淋巴结转移的患者为13.6%（12/88），明显低于前者（P＜0.01）。
喉返神经损伤概率：12.7%（17/134），颈部食管吻合口瘘发生率：8.3%（11/134），肺部感染发生率：20.9%（28/134）。在肺部感染的患者中，有喉返神经损伤的患者，发生率为41.2%（7/17），而没有喉返神经损伤的患者，发生率为17.9%（21/117）。其中有1名患者死于呼吸衰竭。
所有患者的3年生存率为47.8%（64/134），其中有喉返神经链淋巴结转移的患者为30.4%（14/46），没有喉返神经链淋巴结转移的患者为56.8%（50/88）。差异有统计学意义（P＜0.05）。
3.讨论
食管癌在中国是高发的肿瘤之一，其转移常见的表现为淋巴结转移[1]。食管粘膜下的淋巴结错综复杂，可横向通过食管壁，亦可纵向交通。癌细胞还可出现跳跃转移。食管癌根治术后的患者通常愈后欠佳。上纵隔和颈部的淋巴结转移是食管癌复发的主要因素之一[2]。食管癌淋巴结容易转移到双侧喉返神经链淋巴结上。在临床上，食管癌的患者如若出现声音嘶哑，主要就是被气管食管沟内转移的淋巴结压迫喉返神经所致。研究发现了其中右喉返神经链淋巴结的转移率较高，而左喉返神经链淋巴结的复发率较高[3]。
在本研究中，双侧喉返神经链淋巴结转移率：34.3%；左侧喉返神经链淋巴结转移率：15.6%；右侧喉返神经链淋巴结转移率：20.9%；跳跃转移至喉返神经链淋巴结的概率：4.4%。经本研究可看出，食管癌易引起双侧喉返神经链的淋巴结转移。因此，建议所有胸段食管癌的患者均应行双侧喉返神经链淋巴结的清扫。这将有助于改善患者愈后，并减少食管癌的错误病理分期。淋巴结的转移情况是影响食管癌愈后的重要因素。淋巴结转移的数量及位置，特别是喉返神经链附近淋巴结的转移，对患者愈后起到重要的影响[4]。淋巴结转移的数量和食管癌的复发几率成正相关，而喉返神经链的淋巴结转移情况则是患者愈后的重要指标。三野淋巴结清扫，特别是喉返神经链的淋巴结清扫可显著改善食管癌患者的生存率[5]。有喉返神经链淋巴结转移的患者的5年生存率明显低于无喉返神经链淋巴结转移的患者[6]。而本研究亦表明，3年生存率，有喉返神经链淋巴结转移的食管癌患者（30.4%），明显低于没有喉返神经链淋巴结转移的患者（56.8%）。由此可见，喉返神经链淋巴结转移情况确实影响着患者的愈后，喉返神经链淋巴结转移是食管癌术后生存率的重要影响因素。
在解剖上，喉返神经链淋巴结主要集中于颈胸交接处，喉返神经链淋巴结对于食管癌的患者来说是非常重要的。对喉返神经链淋巴结的清扫可以有效减少食管癌的复发，改善远期生存率，帮助制定患者术后的治疗方案，决定是否需要放化疗。
在本研究中已知，影响喉返神经链淋巴结转移情况的主要因素有肿瘤的位置、浸润深度、分化程度。胸上段、胸中段及胸下段食管癌的喉返神经链淋巴结的转移率分别为58.8%、40.0%和14.3%，差别具有统计学意义（P＜0.01）。此项数据表明，肿瘤离喉返神经位置越近，喉返神经链淋巴结的转移风险就越大。高分化、中分化和低分化食管癌的喉返神经链淋巴结的转移率分别为21.4%、36.0%和57.1%。T1、T2、T3和T4期食管癌的喉返神经链淋巴结的转移率分别为7.1%、12.9%、42.6%和53.6%，差别均有统计学意义（P＜0.05）。此两项数据表明，食管癌的分化程度越低、浸润深度越深，喉返神经链淋巴结的转移概率越大。
食管癌常见的术后并发症主要有肺部感染和喉返神经损伤等。经数据研究表明，喉返神经损伤率为12～20%，多数为单侧喉返神经损伤。在本研究中，喉返神经损伤率为7.8%。早期喉返神经损伤率较高，外科医生熟练掌握此处的解剖、提高手术技巧后，喉返神经的损伤率有明显降低，术后的并发症和死亡率亦有明显降低。
在肺部感染的患者中，有喉返神经损伤的患者（41.2%，7/17），比无喉返神经损伤的患者（17.9%，21/117）多。喉返神经损伤的患者不能完全关闭声门，易诱发肺部感染，导致咳痰能力变差，甚至呼吸衰竭。
能及时发现并切除转移的淋巴结，对改善食管癌的愈后非常重要。喉返神经链淋巴结的转移与颈部淋巴结转移关系紧密。Yoshioka研究了71名经过三野淋巴结清扫并被发现有喉返神经链淋巴结转移的患者，其中有51.6%的患者有颈部淋巴结的转移，颈部淋巴结转移而未伴有喉返神经链淋巴结转移的患者占11.6%[7]。多变量分析表明，喉返神经链淋巴结转移通常预示着颈部淋巴结的转移。目前，颈部淋巴结清扫的必要性目前仍有争论。但经研究表明，有喉返神经链淋巴结转移的患者中，实行三野淋巴结清扫的比二野淋巴结清扫的有更长的生存期[8]。然而，在没有喉返神经链淋巴结转移的患者中，实行三野淋巴结清扫和二野淋巴结清扫对患者生存期的延长并无明显益处。所以我们认为喉返神经链淋巴结的转移也许是颈部淋巴结转移的前哨。
经本研究，我们认为所有胸段食管癌的患者，无论肿瘤的位置、大小、侵犯深度如何，均应清扫双侧喉返神经链淋巴结。我们相信这可以改善肿瘤治愈率，指导更确切的肿瘤分期、延长患者的生存期，亦可以有效的减少肿瘤的复发。喉返神经链淋巴结的病理结果亦有助于帮助决定是否需要为患者行颈部的淋巴结清扫。
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论文作者:戚永超,李健,景启明
论文发表刊物:《医药前沿》2017年9月第26期
论文发表时间:2017/9/13
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